Inhibitory Effect of Selenium Sweet Corncob Polysaccharide on Non-Enzymatic Glycosylation
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摘要: 以甜玉米芯多糖（SCP）为原料采用咪唑介导法合成一种硒含量为（7.19±0.067）mg/g的硒化多糖（Se-SCP），为探究Se-SCP对非酶糖基化反应的抑制作用，本文选用了果糖、牛血清白蛋白（bovine serum albumin，BSA）为底物，建立清白蛋白/果糖模拟体系。对非酶糖基化过程中的前、中、末期三个特征产物果糖胺→α-二羰基化合物→非酶糖基化终产物（AGEs）进行测定并通过透射电子显微镜（TEM）和十二烷基硫酸钠-聚丙烯酰胺凝胶电泳（sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis，SDS-PAGE）在微观结构方面对比分析原多糖、硒多糖对非酶糖基化进程的影响。结果表明，Se-SCP对蛋白非酶糖基化过程的三个阶段均有不同程度的抑制作用，对非酶糖基化过程中的特征产物抑制率分别达到了89.5%、74.9%与71.7%；在抑制蛋白质交联结构方面，Se-SCP与SCP组相比，纹理相对清晰，结构密度较小，抑制效果明显；SDS-PAGE结果表明，Se-SCP减少了果糖诱导的高分子量交联蛋白的形成，其中Se-SCP效果较好，与阳性药物效果相似。综上，Se-SCP具有良好的抗非酶糖基化活性，在抑制糖尿病及其并发症方面具有巨大潜力。Abstract: A selenized polysaccharide (Se-SCP) with selenium content of (7.19±0.067) mg/g was synthesized by imidazole-mediated method using sweet corncob polysaccharide (SCP) as raw material. In order to explore the inhibitory effect of Se-SCP on non-enzymatic glycosylation reaction, fructose and bovine serum albumin (BSA) were selected as substrates to establish albumin/fructose simulation system. Fructosamine→α-dicarbonyl compounds→advanced glycation end products (AGEs), the three characteristic products in the non-enzymatic glycosylation process, were determined and analyzed by transmission electron microscopy (TEM) and sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis (SDS-PAGE). The effects of protopolysaccharides and selenium polysaccharides on the non-enzymatic glycosylation process were compared and analyzed in terms of microstructure. The results showed that Se-SCP had different degrees of inhibition on the three stages of protein non-enzymatic glycosylation process, and the inhibition rates of characteristic products in non-enzymatic glycosylation process reached 89.5%, 74.9% and 71.7%, respectively. In terms of inhibiting protein cross-linking structure, compared with the SCP group, the texture of Se-SCP was relatively clear, the structural density was small, and the inhibition effect was obvious. The results of SDS-PAGE showed that Se-SCP reduced the formation of high molecular weight cross-linked protein induced by fructose, and the effect of Se-SCP was better, which was similar to that of positive drug. In summary, Se-SCP has good anti-nonenzymatic glycation activity and has great potential in inhibiting diabetes and its complications.
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玉米芯是玉米棒脱粒后的棒芯，中国年均有超七千万吨玉米芯随着玉米加工而产生[1]，多数用作饲料或燃料，利用率低。提取自甜玉米芯中的一种水溶性多糖甜玉米芯多糖（SCP）在此前的研究表明其具有抗糖基化[2]、抑制小肠葡萄糖消化酶活性[3]以及改善胰岛素抵抗HepG2细胞糖代谢功能，同时对于STZ诱导的糖尿病大鼠具有剂量依赖的降血糖作用[4]。硒是人体必需的微量元素，可增强人体的抗氧化、抑制癌细胞以及衰老相关疾病抵抗力[5]。相较于多数无机硒化合物存在毒性、生物利用率低的问题，有机硒具有低毒副作用，能更好地发挥硒的作用[6-9]。此外，硒和硒蛋白复合物还具有潜在的抗氧化作用[10]。多糖具有抗肿瘤、抗氧化、调节血糖和增强免疫调节的功效，硒能够有效清除生物体内的自由基，同时也是多种酶在细胞中的活性位点，对清除细胞内自由基有直接或间接作用[11]。因此，将硒与多糖结合产生的有机硒-多糖化合物可以优化硒和多糖的生理与药理功能。
世界范围内约有4.6亿人遭受糖尿病的困扰，其中绝大多数为2型糖尿病（T2DM）[12]。2型糖尿病表现为高血糖、胰岛素抵抗和脂质过氧化，进而导致难以降解的交联蛋白堆积[13-14]，并促使细胞和组织中晚期糖基化终末产物（AGEs）累积。AGEs又称Maillard反应产物，是还原糖中的碳基与蛋白质、脂质和核酸中的游离氨基反应结合的最终产物[15-16]。AGEs在体内过度积累会以促进蛋白糖基化和诱导氧化应激等途径导致糖尿病[17]。AGEs也会引起血管病变、糖尿病肾病等多种糖尿病并发症[18]。目前一些药物通过干扰蛋白质非酶糖基化进程缓解糖尿病并发症[19-20]，但需要终身服药控制血糖水平；且多数西药具有毒副作用，长期使用会造成身体负担[21-22]，因此有必要寻找其他抑制AGEs的方法，Gu等[23]研究发现，相较于非硒茶，从富硒茶中分离出的两种成分具有更强的抗氧化作用；Huang等[7]研究发现，硒处理硒加灰树花多糖的生物活性更好，更容易被人体吸收和利用。为探究硒化多糖对将从甜玉米芯中提取的水溶性甜玉米芯多糖（SCP）硒化并测定其对非酶糖基化反应过程中Amodori产物形成阶段、二羰基化合物产生和终产物AGEs形成阶段的减弱抑制效果。同时采用结构分析技术评估了甜玉米芯硒多糖对非酶性糖基化的影响。旨在为合理利用甜玉米芯植物资源，进一步开发甜玉米芯保健效用提供理论基础。
1. 材料与方法
1.1 材料与仪器
甜玉米芯 哈尔滨市阿城区；亚硒酸、甲基咪唑、甲酰胺、亚硒酸 Sigama（上海）贸易有限公司；牛血清白蛋白、D-果糖、D301R大孔弱碱性阴树脂法、氨基胍（AG） 上海国药集团化学试剂有限公司；抗坏血酸 天津华真特种化学试剂厂；硒标准溶液 北京有色金属研究中心；Girard-T 阿拉丁生化科技股份有限公司；其他试剂 均为分析纯；实验用水 均为2次去离子水。
Bio-Rad通用型LF-600S通用电泳仪 北京龙方仪器有限公司；JEM-2100型透射电子显微镜 日本日立集团有限公司；UV-2450型荧光可见分光光度计 上海元析仪器有限公司；Bio型冷冻干燥机 安捷伦股份有限公司；PHSJ-4F pH计 上海雷磁仪器厂；HHS-ZK4恒温水浴锅 天津市泰斯特仪器有限公司；TDL80-2台式离心机 上海安亭科技仪器厂。
1.2 实验方法
1.2.1 甜玉米芯多糖（SCP）的制备
甜玉米芯去除杂质后置于烘箱60 ℃干燥粉碎过60目筛，得到甜玉米芯粉，加入正己烷脱脂，过滤后称取残渣热水浸提，100 ℃提取3 h后收集上清液[24]，对其脱色[25]（D301R大孔弱碱性阴树脂法）、脱蛋白（Sevage）后加入80%乙醇醇沉12 h，除去上清液并对剩余醇沉物进行冷冻干燥处理，收集甜玉米芯多糖粉末。取适量甜玉米芯多糖粉末溶于蒸馏水使用纤维素柱层析分离[26]收集有效流出液，浓缩、冻干后得到甜玉米芯多糖SCP。
1.2.2 Se-SCP的合成
多糖硒化参照Hou等[27]的方法并加以改动，硒化反应催化剂制备：将40 mL浓硝酸在−10～0 ℃的环境下按20滴/min速率逐步滴加到装有30 g甲基咪唑粉末的容器中，以（500～800 r/min）的速率搅拌，完成硝酸添加后，取出置于室温继续反应12 h。按照混合物:乙酸乙酯=1:1的比例加入乙酸乙酯洗涤纯化并重复五次。静置分层后收集下层物质进行冷冻干燥48 h，得到性状为粘稠透明的酸性离子液体，即为硒化反应催化剂。
在75 ℃下将适量SCP（300 mg）加入40 mL甲酰胺（Fm）中，静置反应3 h。同时，将0.75 g亚硒酸（H2SeO3）在60 ℃下溶解于40 mg硒化反应催化剂中并继续以300 r/min搅拌2 h。将多糖甲酰胺混合溶液缓慢滴加至酸性离子液体亚硒酸混合溶液中，在60 ℃于N2保护环境下反应3 h。在反应结束后，为除去溶液中未反应的无机硒并获得更好的沉淀效果，使用丙酮在隔绝空气条件下反复对产物进行洗涤7~10次，直到向溶液加入2%抗坏血酸后无色。
收取沉淀物装入透析袋，清水透析48 h后用蒸馏水透析12 h。直到加入2%抗坏血酸溶液不变红。最后，将样品放入旋转蒸发器中浓缩至原体积的1/10，在浓缩液中加入无水乙醇直至浓度达到80%进行沉淀，将沉淀物转移到冻干机中冻干48 h，收集产物得到硒化SCP（Se-SCP），经测定Se-SCP中硒含量为（7.19±0.067）mg/g。
1.2.3 牛血清白蛋白（BSA）-果糖模型的建立
牛血清白蛋白（BSA）-果糖模型被用于评估SCP和Se-SCP对蛋白质非酶糖基化的影响，模型体系的制备参照Wu等[28]的方法并稍做改动。以模型蛋白BSA（20.0 mg/mL）与糖基化引发剂果糖（90.1 mg/mL）混合于pH7.4的PBS缓冲液（100 mmol/L）中，在60 ℃水浴锅中，恒温孵育21 h。置于流水中迅速恢复至常温，即为糖基化BSA模型。
1.2.4 非酶糖基化体系构建
参照Justino等[29]的方法与剂量组进行完整非酶糖基化体系的建立：如表1所示，设立不加任何样品的对照组NC；只添加果糖的对照组DC；添加AG的阳性对照组PC，以及原多糖、高中低硒多糖剂量组。
表 1 组别及非酶糖基化体系构成Table 1. Group and non-enzymatic glycosylation system composition组别 添加药物 NC 原始BSA DC BSA+果糖 PC BSA+果糖+AG（1 mg/mL） SCP BSA+果糖+SCP（1 mg/mL） Se-SCP-H BSA+果糖+Se-SCP（1 mg/mL） Se-SCP-M BSA+果糖+Se-SCP（0.5 mg/mL） Se-SCP-L BSA+果糖+Se-SCP（0.25 mg/mL） 1.2.5 果糖胺含量测定
参照Justino等[29]的实验方法并稍作改动，测定BSA-果糖模型体系中生成的果糖胺含量。将100 µL不同浓度Se-SCP、SCP、PC组的糖基化蛋白质样品与200 µL 150 µmol/L NBT混合于碳酸盐缓冲液（100 mmol/L，pH10.35）中，室温下避光孵育30 min，测量样品在530 nm处的吸光度，分别于0、7、14、21 h时进行测量并按式（1）计算抑制率。
抑制率(%)＝A0−A1A0×100 (1) 式中：A0和A1分别代表SCP/Se-SCP不存在和存在时样品的吸光度。
1.2.6 α-二羰基化合物含量的测定
利用Girard-T试剂法测定BSA-果糖模型体系中生成的二羰基化合物含量[30]。将100 µL不同浓度Se-SCP、SCP、PC组的糖基化蛋白质样品与100 µL 500 m mol/L Girard-T试剂混合于甲酸钠缓冲溶液（0.5 mol/L，pH 2.9）中，在避光条件下，25 ℃恒温培养1 h，测定样品溶液在290 nm处的吸光度。通过式（1），计算Se-SCP/SCP对二羰基化合物的抑制率。
1.2.7 AGEs的测定
将60 µL不同浓度Se-SCP、SCP、NC、DC、PC组的蛋白质样品溶解于2 mL PBS缓冲液中，设定370 nm为激发波长，测定溶液在440 nm处的荧光发射峰强度。通过式（2）计算SCP、Se-SCP对AGEs的抑制率：
AGEs(%)＝F0−F1F0×100 (2) 式中：F0和F1别为SCP/Se-SCP不存在和存在时样品的荧光强度。
1.2.8 透射电子显微镜（TEM）表征
参照吴夏青[31]的研究方法方法并稍作改动，将10 µL Se-SCP-H、SCP、NC、DC、PC组的蛋白质样品（1.0 mg/mL）滴向有碳支撑膜的铜网上，于室温下干燥约10 min后，用1%磷钨酸负染蛋白质样品，用滤纸去除过量的负染液；样品在室温下继续干燥20 min。将制备的样品置于真空干燥箱中保存，TEM在100 kV电压下观察样品。
1.2.9 SDS凝胶电泳
采用十二烷基硫酸钠—聚丙烯酰胺凝胶电泳法（SDS-PAGE；10.0%聚丙烯酰胺凝胶加0.1%十二烷基硫酸钠）测定SCP、Se-SCP对BSA糖基化的预防作用。将NC、DC、PC、SCP、Se-SCP-H组样品混合溶液装载在含有0.1%（m/v）SDS的聚丙烯酰胺凝胶上，分离凝胶在20 mA的恒定电流下运行约3 h。经考马斯亮蓝R-250染色30 min，然后脱色，使用凝胶成像系统拍照。
1.3 数据处理
利用SPSS 17.0软件进行统计分析，以P<0.05为显著，P<0.01为极显著，利用Origin8.0软件和Nanoscope软件绘制图像，实验平行进行三次，结果以均数±标准差表示。显著性差异以Tukey检验分析。
2. 结果与分析
2.1 Se-SCP对果糖胺形成的影响
果糖胺作为Amadori阶段产物标志着非酶糖基化进程的初期阶段，因此，首先考察了Se-SCP、SCP和AG对前期阶段产物果糖胺的影响[32]。如图1所示，由于NC组和DC组无药物添加，无抑制率的计算故不在图中体现。AG、SCP和Se-SCP组均随着时间的延长抑制率有一定程度的增加。在第21 h Se-SCP中、高组的抑制显著高于PC和SCP组（P<0.01），其中高剂量组在21 h时抑制率达到了89.5%，这说明硒化改性提高了SCP对Amadori阶段前期产物果糖胺的捕获能力，各组别对果糖胺形成的抑制能力大小顺序为：Se-SCP-H>Se-SCP-M>SCP>Se-SCP-L>PC。
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2.2 Se-SCP对α-二羰基化合物形成的影响
一些研究发现，二羰基化合物可以导致蛋白质快速交联从而生成稳定的AGEs[33]。在传播阶段，果糖胺可以转变为反应性的二羰基产物，它们通过进一步的非氧化水合和重排反应变成二羰基化合物，包括3-DG、GO和MGO，从而启动了糖化作用[34]。由图2可知，Se-SCP高剂量组对α-二羰基化合物抑制率显著高于PC组和SCP组（P<0.01），抑制率达到74.9%，低于抑制果糖胺产物的抑制率，这可能是部分中间产物活性较高，未能对其进行稳定测定导致[34]，各组别对α-二羰基化合物形成的抑制能力大小顺序为：Se-SCP-H>SCP>PC>Se-SCP-M>Se-SCP-L。
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图 2 SCP、Se-SCP对α-二羰基化合物的抑制活性Figure 2. Inhibitory activity of α-dicarbonyl compounds on SCP and Se-SCP2.3 Se-SCP对AGEs形成的影响
末期阶段的特点是在蛋白质分子中发生的分子间或分子内杂环交联和碎片化，α-二羰基化合物再次与自由基反应，通过氧化、脱水和环化等一系列相关反应，形成产生荧光的终产物导致蛋白质变性和不可逆的损害在反应末期，以至于生成AGEs[33]。图3为七种组别在400～600 nm的荧光光谱图，可以看出三种不同药物均对AGEs有一定程度上的抑制作用，其中Se-SCP高剂量组与阳性药物AG无显著性差异（P>0.05），且抑制率达到71.7%，通过对比发现：相较于原多糖，高浓度下硒化后多糖对AGEs形成的抑制效果更好，与蔡文斐等[35]研究发现硒化后的虎乳灵芝多糖对AGEs的抑制作用明显强于原多糖基本类似，各组别对AGEs形成的抑制能力大小顺序为：PC>Se-SCP-H>SCP>Se-SCP-M>Se-SCP-L。这可能是由于甜玉米芯多糖硒化后参与到反应体系中并竞争性地结合BSA的游离氨基，保护其免受糖基化[36]。同时，研究表明抗氧化剂和自由基清除剂具有抑制蛋白质糖基化[37]的能力。而硒化提高了原多糖的还原性，在体外对DPPH自由基、羟基自由基和ABTS阳离子自由基显示出巨大的清除活性[38]。因此，晚期AGEs形成的抑制可能是由于硒化改性后的甜玉米芯硒多糖具有清除氧自由基的能力导致的[36]。
2.4 透射电子显微镜（TEM）表征
蛋白质非酶糖基化很大程度上改变了蛋白质的结构和功能，所以采用不同药物对培养糖基化模型进行TEM观察，从微观上显现不同药物对非酶糖基化进程影响的不同程度[31]。如图4所示，明显看出五张图片微观形貌有很大差别，这是由于不同药物对蛋白质微观结构的影响有差异。NC组（4A），与DC组（4B）差异明显，且存在由于非酶糖基化进程所产生的淀粉样聚集体和熔融球蛋白通过TEM展现的小黑点；PC、SCP和Se-SCP-H组均对与蛋白质交联结构有不同程度的改善，可以看出AG组蛋白质的结构密度和纹理清晰度有明显改善（4C）；与SCP组（4D）相比，Se-SCP-H组（4E）纹理相对清晰，结构密度相对较小，对蛋白质交联结构的形成产生有效抑制。
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图 4 Se-SCP对蛋白质交联结构形成的影响注：A：NC组；B：DC组；C：PC组；D：SCP组；E：Se-SCP-H组。Figure 4. Effect of Se-SCP on protein cross-linking structure formation2.5 SDS-PAGE结构分析
利用SDS-PAGE分析判断糖基化反应糖链的接入程度[39]。图5可以看出，未糖基化的BSA条带清晰，糖基化的BSA条带与原始BSA相比有着明显的差异，在25～55 kDa之间未糖基化BSA与糖基化BSA相比条带清晰，这说明非酶糖基化进程影响高分子交联结构的蛋白质；在100～250 kDa之间糖基化BSA与未糖基化BSA相比后者条带更加清晰，其余条带清晰程度大小为：AG>Se-SCP>SCP，Se-SCP在抑制蛋白质交联结构方面效果优于SCP，与阳性药AG效果相似。
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图 5 Se-SCP对BSA糖基化抑制的凝胶电泳分析Figure 5. Gel electrophoretic analysis of Se-SCP on BSA glycosylation inhibition3. 结论
从蛋白质非酶糖基化关键影响因子入手，通过探讨Se-SCP对非酶糖基化反应各阶段产物形成的抑制探究了其抑制AGEs产生的主要途径，并阐述其抗糖基化机理。从体外模拟角度探讨了Se-SCP对非酶糖基化进程的影响，通过TEM和SDS-PAGE凝胶电泳对牛血清白蛋白非酶糖基化进程进行微观结构方面的观察，体外结果表明，Se-SCP对蛋白非酶糖基化过程三个阶段中的产物（果糖胺→α-二羰基化合物→非酶糖基化终产物）均有不同程度的抑制作用，其中Se-SCP-H组在第21 h对果糖胺产物抑制率达到89.5%，对α-二羰基化合物抑制率达到74.9%，对非酶糖基化终产物（AGEs）形成的抑制率达到71.7%，且效果优于SCP组。同时，Se-SCP对蛋白质交联结构有良好抑制效果，果糖诱导的高分子量交联蛋白的生成显著降低；在对非酶糖基化过程中蛋白质交联结构的抑制能力上，Se-SCP与SCP组相比，可以观察到纹理相对清晰，结构密度相对较小，对蛋白质交联结构的抑制效果明显；在SDS-PAGE结果表明，它们阻碍了果糖诱导的高分子量交联蛋白的形成，其中Se-SCP效果较好，与阳性药物效果相似，证明硒化后的多糖对非酶糖基化进程有更好的抑制作用。初步研究了甜玉米芯硒多糖的抗蛋白质非酶糖基化活性，为研究甜玉米芯硒多糖治疗及抑制糖尿病及其并发症的机制、扩大硒多糖的食用及糖尿病疗效作用提供参考。
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图 2 SCP、Se-SCP对α-二羰基化合物的抑制活性
Figure 2. Inhibitory activity of α-dicarbonyl compounds on SCP and Se-SCP
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图 4 Se-SCP对蛋白质交联结构形成的影响
注：A：NC组；B：DC组；C：PC组；D：SCP组；E：Se-SCP-H组。
Figure 4. Effect of Se-SCP on protein cross-linking structure formation
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图 5 Se-SCP对BSA糖基化抑制的凝胶电泳分析
Figure 5. Gel electrophoretic analysis of Se-SCP on BSA glycosylation inhibition
表 1 组别及非酶糖基化体系构成
Table 1 Group and non-enzymatic glycosylation system composition
组别 添加药物 NC 原始BSA DC BSA+果糖 PC BSA+果糖+AG（1 mg/mL） SCP BSA+果糖+SCP（1 mg/mL） Se-SCP-H BSA+果糖+Se-SCP（1 mg/mL） Se-SCP-M BSA+果糖+Se-SCP（0.5 mg/mL） Se-SCP-L BSA+果糖+Se-SCP（0.25 mg/mL） 
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