Effects of Solid-state Fermentation of Lactic Acid Bacteria on the Physical, Structural and Functional Properties of Soluble Dietary Fiber from Highland Barley Bran
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摘要: 为探究乳酸菌固体发酵对青稞麸皮可溶性膳食纤维（soluble dietary fiber，SDF）的物理、结构和功能特性的改善情况，本研究利用单菌（保加利亚乳杆菌、嗜热链球菌）和混菌（保加利亚乳杆菌:嗜热链球菌=4:2）分别发酵青稞麸皮，然后采用酶解法制备青稞麸皮SDF，研究了乳酸菌固态发酵对青稞麸皮SDF物理、结构及功能特性的影响。结果表明：经发酵后的青稞麸皮SDF的得率提高，其中混菌处理组SDF得率最高，为12.24 g/100 g，相比未经发酵处理组提高了27.4%；相比单菌发酵，混菌发酵后青稞麸皮SDF的持水力、持油力和溶解性最大（分别为6.38 mL/g、0.81 g/g、83.89%）、表面结构疏松多孔、晶体结构及基团未改变、热稳定性降低。功能特性分析结果表明经发酵处理的青稞麸皮的SDF均具有较强的降脂活性、抗氧化能力和糖消化酶抑制能力，其中混菌发酵处理组SDF的胆固醇吸附能力在pH=7时达到最大（0.27 mg/g），对牛磺胆酸钠（28.92%）和甘氨胆酸钠（36.24%）的吸附率最大，表明混菌处理组SDF的降脂作用最好。综上所述，采用乳酸菌发酵能够显著改善青稞麸皮SDF的结构及功能特性，且混菌发酵处理的青稞麸皮中SDF的物理、结构和功能较佳，该研究为青稞麸皮的开发应用奠定一定的基础。Abstract: To investigate the improvement of the physical, structural and functional properties of soluble dietary fiber (SDF) from highland barley by lactic acid bacteria solid fermentation, this study used single bacteria (Bulgarian lactobacillus, Thermophilic streptococcus) and mixed bacterias (Bulgarian lactobacillus:Thermophilic streptococcus=4:2) to ferment highland barley bran. Then, the highland barley bran SDF was prepared by enzymolysis. Meanwhile, the effects of solid-state fermentation of lactic acid bacteria on the physical, structure and function of SDF in highland barley bran were studied. After fermentation, the yield of SDF in highland barley bran was improved. The highest yield of SDF was 12.24 g /100 g in the mixed bacteria treatment group, which was 27.4% higher than that in the non-fermentation treatment group. Compared with single bacteria fermentation, the mixed bacteria fermentation increased the water holding capacity, oil holding capacity and solubility of SDF from highland barley bran (6.38 mL/g, 0.81 g/g, 83.89%, respectively). The surface structure of highland barley bran SDF was loose and porous, the crystal structure and the groups were not changed, and the thermal stability was decreased. The results of functional analysis showed that SDF from highland barley bran after fermentation had strong lipid lowering activity, antioxidant ability and inhibition ability of sugar-digesting enzyme. The cholesterol adsorption capacity of SDF in the mixed bacteria fermentation group reached the maximum (0.27 mg/g) when pH=7, as well as the adsorption rates of sodium taurocholic acid (28.92%) and sodium glycyrcholic acid (36.24%) were the highest, indicating that SDF in the mixed bacteria fermentation group had the best lipid-lowering effect. In conclusion, the structure and function of SDF from highland barley bran could be significantly improved by lactic acid bacteria fermentation, and the physical, structure and function of SDF in the highland barley bran treated with the mixed bacteria fermentation are better. This study layed a certain foundation for the development and application of highland barley bran.
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青稞（Hordeum vulgare L. var. nudum Hook.f.）是禾本科、大麦属一年生草本植物，又称裸大麦，主要分布在我国青藏高原地区，是唯一可以在高海拔、高寒地区正常种植的作物[1]。青稞麸皮是青稞在加工过程中产生的主要副产物，富含淀粉、蛋白质、膳食纤维（dietary fiber，DF）、维生素和矿物质等营养成分，其中DF含量较为丰富，约为16%[2]。DF作为七大营养素之一，具有降血脂、降血糖、调节肠道菌群、预防心脑血管疾病等作用[3]，是维持人体健康必不可少的物质，世界卫生组织建议人体每天摄入DF约30 g。DF包括可溶性膳食纤维（soluble dietary fiber，SDF）和不可溶性膳食纤维（insoluble dietary fiber，IDF），青稞麸皮中可溶性膳食纤维含量约为9.68%[4]。研究表明，SDF比不可溶性膳食纤维具有更好的生理活性和加工特性，具有促进肠道蠕动、调节体重、预防高血压、糖尿病等作用[5−8]。但青稞麸皮常被作为饲料使用，其营养价值及经济价值未得到充分开发利用。因此，研究提升青稞麸皮SDF产率，提高青稞麸皮的利用效率和价值对青稞产业高质量发展具有重要意义。
目前，固态发酵提取SDF因其绿色、高效、低成本等优势备受关注，其利用微生物代谢的酶类对细胞壁进行分解，促进大分子物质的降解并改善所得产物的结构和功能性质[9]。相关研究结果表明，通过微生物发酵能够有效提高SDF的产率[10−12]，其中，乳酸菌作为一种益生菌，能够对人体健康产生诸多益处[13]。陈蒙慧等[14]采用乳酸菌对麦麸进行固态发酵后，其SDF质量分数显著提高（P<0.05）；米糠经过乳酸菌发酵后SDF含量也得到明显提高[15]。SDF的结构对其功能特性有很大的影响，SDF具有蜂窝状结构，比表面积大，极性基团充分暴露，有利于与水结合且对胆固醇、葡萄糖以及其他离子具有很好的吸附作用，从而减缓小肠吸收，达到降血糖、降血脂以及抗氧化的作用[16]。蔡泓滢[17]通过乳酸菌发酵马尾藻使马尾藻SDF得率提高，结构更加疏松多孔，其功能性质也大大增强；张瑜[18]通过毛霉联合乳酸菌对豆渣进行发酵发现豆渣SDF呈现出蜂窝状结构，粒径减小，比表面积增大，其胆固醇吸附能力和抗氧化活性均明显增强。上述研究结果表明，通过乳酸菌发酵能够有效提高SDF得率，改善SDF的结构，且能使SDF具有较好的功能活性。
目前，乳酸菌发酵提取SDF的研究屡见不鲜，但有关乳酸菌发酵青稞麸皮提取SDF的研究鲜有报道。因此，本研究以青稞麸皮为研究对象，探究乳酸菌固态发酵对青稞麸皮的提取得率、物理特性（持水力、持油力、溶解性）、结构特性（粒径分布、热稳定性、官能团组成、晶体结构和结晶度、微观结构）和功能特性（体外降脂活性、抗氧化活性、抑制糖消化酶活性）的影响，为青稞麸皮的开发应用提供一定的基础和科学依据。
1. 材料与方法
1.1 材料与仪器
青稞麸皮 青海省西宁市青海新丁香粮油有限责任公司；保加利亚乳杆菌（1×1011 CFU/g）、嗜热链球菌（1×1011 CFU/g） 西安派生生物科技有限公司；无水乙醇 天津市富宇精细化工有限公司；α-淀粉酶（3700 U/g） 北京索莱宝科技有限公司；中性蛋白酶（50 U/mg） 上海阿拉丁生化科技股份有限公司；淀粉葡糖苷酶（1×105 U/mL） 上海麦克林生化科技有限公司；其他试剂均为分析纯。
JSM-7900F场发射扫描电子显微镜 日本电子株式会社；Nicolet 6700傅里叶变换红外光谱仪 美国热电公司；D/max-2500PC X射线衍射仪 日本理学集团；STA449F3同步热分析仪 德国耐驰仪器制造有限公司；Mastersizer2000激光粒度分析仪 英国马尔文仪器有限公司；H/T16MM台式高速离心机 湖南赫西仪器装备有限公司；CS55-9冷冻干燥机 美国基因有限公司；Scientific Multiskan Sky全自动酶标仪 北京澎昆博远科贸发展有限责任公司。
1.2 实验方法
1.2.1 青稞麸皮SDF提取
1.2.1.1 固态发酵青稞麸皮
参照Zhao等[12]的方法稍作修改，将青稞麸皮粉过40目筛，121 ℃灭菌20 min后备用。称取200 g高压灭菌处理后的青稞麸皮加入1:1（v:v）的无菌水混合后，分别接种4%[12]的嗜热链球菌（S-SDF）、保加利亚乳杆菌（B-SDF）或4:2（g:g）的嗜热链球菌和保加利亚乳杆菌混合菌（H-SDF）后在37 ℃下静态发酵24 h。发酵结束后121 ℃灭菌20 min，50 ℃烘干备用。
1.2.1.2 酶法提取发酵青稞麸皮SDF
参照Ji等[19]的方法稍作修改，称取发酵后的青稞麸皮200 g加入10倍体积的纯水，加入10 g α-淀粉酶，60 ℃搅拌加热酶解1 h后，煮沸5 min灭酶。溶液冷却后，加入中性蛋白酶2 g，40 ℃搅拌加热30 min后煮沸5 min灭酶。冷却后使用0.1 mol/L的盐酸溶液调整pH为4.5±0.1，在悬浮液中加入2 mL淀粉葡糖苷酶，60 ℃搅拌加热30 min后煮沸5 min灭酶。冷却后抽滤，溶液减压浓缩至原体积1/4，加入4倍体积的95%乙醇溶液，4 ℃沉淀24 h后4800 r/min离心10 min，沉淀冷冻干燥即得青稞麸皮SDF。青稞麸皮SDF得率按公式（1）计算：
SDF得率(g/100 g)=m1m0×100 (1) 式中，m1为SDF干重（g）；m2为青稞麸皮质量（g）。
1.2.2 青稞麸皮SDF物理特性的测定
1.2.2.1 持水力测定
参照文献[20]的方法进行，称取样品0.5 g（m0）于已干燥恒重的50 mL离心管中，均加入15 mL 蒸馏水，振荡均匀，室温静置1 h，4 000 rpm离心10 min，弃上清液，称量剩余沉淀的质量（m1），按公式（2）计算样品持水力。
持水力(mL/g)=m1−m0m0 (2) 1.2.2.2 持油力测定
参照文献[21]的方法进行，称取样品0.5 g（m0）于已干燥恒重的50 mL离心管中，加入15 mL花生油，振荡均匀，室温静置1 h，4000 r/min离心10 min，弃上清液，称量剩余沉淀的质量（m1），按公式（3）计算各样品持油力：
持油力(g/g)=m1−m0m0 (3) 1.2.2.3 溶解性测定
参照文献[22]的方法进行，称取样品0.5 g（m0）于已干燥恒重的50 mL离心管中，均加入30 mL蒸馏水，搅匀，75 ℃水浴1 h，4000 r/min离心10 min，取上清液冷冻干燥，称量冻干粉质量（m1），按公式（4）计算各样品溶解性：
溶解性(%=m1m0×100 (4) 1.2.3 青稞麸皮SDF的结构特性测定
1.2.3.1 粒径分析
参照文献[19]进行，采用粒径分析仪测定4种SDF的粒径分布。参数设置：散射角90°、温度37 ℃、粒子折射率1.59、水溶液、溶剂折射率1.33。
1.2.3.2 热重分析
参照文献[15]的方法进行，使用STA449F3（DSC-TG）同步热分析仪在N2环境下，将2.0 mg的样品密封于坩埚中，以10 ℃/min升温速率检测样品在30~500 ℃的热稳定性，以空坩埚作为空白对照，测定4种SDF的热稳定性。
1.2.3.3 傅里叶变换红外光谱（FT-IR）分析
参照文献[15]的方法进行，将SDF样品和干燥的KBr粉末（100 mg）混合并彻底研磨。然后，将混合物压片并使用傅里叶变换红外光谱仪进行观察。空白背景采用单独的KBr粉掺入。扫描条件为波数500~4000 cm−1，分辨率4 cm−1，共扫描64次。
1.2.3.4 X-射线衍射（XRD）分析
参照文献[15]的方法进行，在电压为40 kV，电流为100 mA的条件下，对提取的SDF样品的晶型进行X-射线衍射分析，衍射角（2θ）扫描范围为5°~60°。
1.2.3.5 扫描电子显微镜观察（SEM）
参照文献[15]的方法进行，为了观察样品的微观结构差异，将冷冻干燥的SDF样品粉末用粘接碳固定，并在真空下喷涂薄层金。扫描电镜在加速电压为10 kV，放大倍数为3000和10000倍下观察图像。
1.2.4 青稞麸皮SDF的功能特性分析
1.2.4.1 体外降脂活性分析
胆固醇吸附能力
参照文献[20]的方法进行，将新鲜蛋黄与水（1:9，v/v）混合，制成乳液，将2份2.0 g SDF样品分别加入20 mL乳液A和B中，充分混合。将A pH调至2，模拟胃环境，将B pH调至7，模拟肠道环境，37 ℃恒温摇床震荡2 h，4000×g离心20 min，取上清液40 μL采用邻苯二甲醛（ortho-pathalaldehyde，OPA）法测定溶液中胆固醇含量。上清液加入360 μL冰乙酸稀释，然后加入OPA试剂1.5 mL和浓硫酸1.0 mL显色10 min后，在550 nm处测定吸光度，根据胆固醇含量与550 nm吸光度之间建立的标准曲线计算胆固醇含量。胆固醇吸附能力按照公式（5）计算，胆固醇标准曲线为y=7.7229x−0.0158，R2=0.9987。
胆固醇吸附能力(mg/g)=m2−m1w1 (5) 式中，m2为原溶液中胆固醇含量（mg）；m1为吸附后胆固醇含量（mg）；w1为SDF干重（g）。
胆酸盐结合能力
根据文献[23]的方法，称取两份3 g SDF，分别置于100 mL三角瓶A和B中，三角瓶A和B分别加入3 mL胃蛋白酶溶液（10 mg/mL）和1 mL HCl溶液（0.01 mol/L），在37 ℃恒温摇床振荡 1 h（模拟胃消化环境），用NaOH溶液（0.1 mol/L）调节pH=6.3。其后，加入4 mL胰蛋白酶溶液（10 mg/mL），在37 ℃恒温摇床振荡1 h（模拟肠道环境）。三角瓶A中加入4 mL甘氨胆酸钠（0.4 mmol/L），三角瓶B中加入4 mL牛磺胆酸钠（0.5 mmol/L）。在37 ℃恒温摇床振荡1 h，8000 r/min离心10 min，取上清液，于紫外387 nm处测吸光度值，每个样品平行测定3次，按照标准曲线计算剩余甘氨胆酸钠或牛磺胆酸钠含量。按公式（6）计算结合率，牛磺胆酸钠标准曲线为y=3.0541x+0.0854，R2=0.9935；甘氨胆酸钠标准曲线为y=3.0461x+0.0208，R2=0.996。
胆酸盐结合率(%)=m1−m2m1×100 (6) 式中：m1为胆酸盐加入量（4 mL甘氨胆酸钠（0.4 mmol/L）和4 mL牛磺胆酸钠（0.5 mmol/L），m2为胆酸盐剩余量。
1.2.4.2 青稞麸皮SDF的体外抗氧化活性测定
ABTS＋自由基清除能力
参照文献[24−25]的方法进行，制备7 mmol/L的ABTS溶液，与7.35 mmol/L的K2SO4溶液混合，避光，在室温下放置过夜，反应12 h，之后用去离子水对反应后的混合液稀释，使混合储备液的吸光度在734 nm为0.7±0.02之间，即为工作液。将0.1 mL SDF溶液（5 mg/mL）与2 mL工作液混合，涡旋振荡，充分混合，在室温下避光反应5 min，于734 nm处测定吸光度值。采用公式（7）计算青稞SDF对ABTS+自由基的清除能力。
ABTS+自由基清除率(%)=(1−A1−A2A0)×100 (7) 式中，A0为无水乙醇代替样液的吸光度，A1为样品溶液和ABTS的吸光度，A2为无水乙醇代替ABTS的吸光度。
羟基自由基清除能力
参照文献[24−25]采用酶标法，吸取50 μL SDF溶液（5 mg/mL）于96孔酶标板中，依次加入100 μL 9 mmol/L水杨酸（无水乙醇溶解）、100 μL 9 mmol/L硫酸亚铁和100 μL 8.8mmol/L过氧化氢，在25 ℃下反应30 min，于510 nm波长处测定吸光值。结果以每克SDF干基（Dry weight，DW）所含羟基自由基清除能力的抗坏血酸当量表示（mg ASC/g DW）。采用公式（8）计算羟基自由基的清除能力。
羟基自由基清除能力(%)=(1−A1−A2A0)×100 (8) 式中，A0为用蒸馏水代替样品溶液的吸光度，A1为反应后反应液的吸光度，A2为用去离子水代替过氧化氢的吸光度。
DPPH自由基清除能力
参照文献[24]的方法进行，用乙醇制备0.1 mol/L的DPPH溶液，将0.5 mL提取样液（5 mg/mL）与0.1 mol/L的DPPH溶液混合，涡旋振荡，充分混合后，避光，室温条件下反应30 min，并在517 nm处测量其吸光度值。按照公式（9）计算DPPH自由基清除能力。
DPPH自由基清除能力(%)=(1−A1−A2A0)×100 (9) 式中，A0为无水乙醇代替样液的吸光值；A1为样品溶液和DPPH的吸光值；A2为无水乙醇代替DPPH的吸光值。
1.2.4.3 青稞麸皮SDF对糖消化酶的抑制作用
SDF对α-淀粉酶的抑制作用
参照文献[26]的方法进行，将4 mg α-淀粉酶和1 g样品（5 mg/mL）加入到40 mL 4%的可溶性淀粉溶液中并在37 ℃下振荡1 h，然后将混合物4000 r/min离心10 min，用DNS（（3,5-Dinitrosalicylic acid）法测定上清液中葡萄糖浓度。按照公式（10）计算SDF的α-淀粉酶活性抑制能力：
α-淀粉酶抑制率(%)=C2−C1C2×100 (10) 式中，C1为不同SDF样品溶液的葡萄糖含量（mmol/L）；C2为空白对照的葡萄糖含量（mmol/L）。
SDF对α-葡萄糖苷酶的抑制作用
参照文献[26]的方法进行，采用对硝基苯-β-D-葡糖苷（4-Nitrophenyl-β-D-glucopyranoside，pNPG）法，以阿卡波糖为对照，用1 mol/L pH6.8的PBS将α-葡萄糖苷酶、pNPG分别配制成0.25 U/mL、4 mmol/L的溶液。移取100 μL的青稞麸皮SDF溶液（5 mg/mL）和100 μL α-葡萄糖苷酶溶液于96孔板中，在37 ℃水浴保温10 min，再加入50 μL的pNPG溶液37 ℃条件下充分反应3 min，最后加入1 mL浓度为1 mol/L的Na2CO3溶液终止反应，于405 nm波长处测定吸光度。采用公式（11）计算抑制率。
α-葡萄糖苷酶抑制率(%)=(1−A1−A2A3−A4)×100 (11) 式中，A1为空白组吸光度，PBS+酶+pNPG+Na2CO3；A2为空白对照组吸光度，PBS+PBS+pNPG+Na2CO3；A3为不同SDF组吸光度，青稞麸皮SDF溶液+酶+pNPG+Na2CO3；A4为样品空白组吸光度，青稞麸皮SDF溶液+PBS+PBS+Na2CO3。
1.3 数据处理
采用SPSS 26软件进行数据处理，所有试验重复3次，结果表示为平均值±标准偏差。采用单因素ANOVA检验进行显著性分析，P<0.05表示显著性差异，柱状图或表中的a~d表示数值的显著性差异比较，不同字母表示P<0.05。运用Origin2018作图。
2. 结果与分析
2.1 固态发酵对青稞麸皮中SDF得率的影响
固态发酵对青稞麸皮中SDF得率的影响如图1所示。由图1可知，不同菌种发酵后，青稞麸皮SDF得率在9%~12%之间。与未经发酵处理的青稞麸皮SDF相比，发酵提高了青稞麸皮SDF的得率，其中H-SDF得率最高，为12.24 g/100 g，相比CK-SDF提高了27.4%。可能是在发酵过程中，乳酸菌通过纤维素降解酶破坏细胞壁，促进了IDF的降解，实现IDF向SDF的转化，从而提高了SDF的含量[27]。
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2.2 固态发酵对青稞麸皮SDF物理特性的影响
由表1可知，与其他发酵组相比，H-SDF的持水力、持油力和溶解度显著提高（P<0.05），分别为6.38 mL/g、0.81 g/g、83.89%。可能原因是混菌发酵将IDF等大分子物质降解为小分子物质，同时使SDF的粒径减小，增加了SDF的比表面积，形成松散的空间结构，从而使更多的极性基团出现，使得水和油更容易渗透到膳食纤维内部并与之紧密结合，提高其持水力、持油力和溶解度[15]。
表 1 固态发酵对青稞麸皮SDF持水力、持油力和溶解度的影响Table 1. Effects of solid-state fermentation on the water holding power, Oil holding power and solubility of SDF from highland barley bran物理特性 CK-SDF H-SDF B-SDF S-SDF 持水力（mL/g） 3.50±0.21b 6.38±0.21d 5.84±0.06c 2.54±0.29a 持油力（g/g） 0.66±0.04a 0.81±0.03b 0.69±0.02a 0.80±0.01b 溶解度（%） 79.74±0.60a 83.89±0.15b 79.61±0.57a 79.45±0.28a 注：字母a~c表示显著性，不同字母表示具有显著性（P<0.05），表中数据同一指标不同处理之间比较显著性，表2同。 2.3 固态发酵对青稞麸皮SDF结构特性的影响
2.3.1 固态发酵对青稞麸皮SDF粒径分布的影响
固态发酵对青稞麸皮SDF粒径分布的影响如图2和表2所示。如图2所示，不同处理的SDF样品的粒径分布基本呈单峰，粒径较为均一。H-SDF的粒径分布呈现出明显的双峰，粒径明显减小；B-SDF的粒径分布集中在100 μm左右，说明B-SDF对小颗粒物质吸附能力强，使其粒径增大；S-SDF在100 μm左右的粒径分布相对B-SDF较少，少量分布在1 μm和10 μm左右。混菌发酵能够有效破坏纤维之间的紧密交联[28]，使其结构疏松，粒径减小，而单一菌种发酵对纤维之间交联结构影响不显著，对粒径影响较小。由表2可知，4种SDF的平均粒径（D50）分别为93.46 μm（B-SDF）、90.64 μm（CK-SDF）、85.75 μm（S-SDF）和60.04 μm（H-SDF）。同时，随D50的降低，D[4,3]与D[3,2]的差值逐渐减小，表明粒径分布变窄，粒径均一性增强。
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图 2 固态发酵对青稞麸皮SDF粒径分布的影响Figure 2. Effect of solid-state fermentation on SDF particle size distribution of highland barley bran表 2 固态发酵处理对青稞麸皮SDF平均粒径的影响Table 2. Effect of solid-state fermentation treatment on the average particle size of SDF from highland barley bran样品 D50（μm） D[4,3]（μm） D[3,2]（μm） CK-SDF 90.64±0.64c 97.29±0.46c 32.61±1.51b H-SDF 60.04±1.10a 68.19±0.64a 7.44±0.12a B-SDF 93.46±3.25c 97.30±3.35c 32.21±2.54b S-SDF 85.75±1.80b 83.06±2.00b 10.09±0.41a 2.3.2 固态发酵对青稞麸皮SDF热稳定性的影响
固态发酵处理后青稞麸皮SDF的热稳定性如图3所示。由图3B可知，不同发酵处理的DTG曲线变化趋势均呈现出先下降后上升的趋势，主要分为三个阶段[18]。第一阶段的温度范围为60~200 ℃，主要是由于样品中游离水和结晶水的蒸发。4种SDF的第一次挥发在95 ℃左右，第二次挥发在150 ℃左右。青稞麸皮经发酵处理后，SDF的水分挥发温度降低，这可能是由于发酵改变了SDF的结构和形态。第二阶段温度范围为200~300 ℃，4种SDF的峰值均出现在250 ℃左右。这一阶段主要与多糖的降解有关，主要是由于SDF中总果胶多糖和半纤维素多糖的热降解。第三阶段降解温度为300~500 ℃，该阶段为物质碳化过程。最终CK-SDF、H-SDF、B-SDF、S-SDF的残余质量百分比分别为57.15%、47.60%、52.65%、50.37%（图3A），CK-SDF的热稳定性最高，其次是B-SDF，S-SDF，H-SDF。发酵条件下的SDF样品的热稳定性降低，其原因主要与菌种发酵破坏了SDF的晶体结构有关，比表面积的增加，也大大提高了样品的热分解程度，这与以往的研究结果一致[29]，表明结晶度高的膳食纤维比结晶度低的膳食纤维具有更好的热稳定性。除此之外这可能与DF的轻微聚集、成分和活性等性质有关。
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图 3 固态发酵对青稞麸皮SDF热特性的影响注：（A）热重分析（Thermo gravimetric analysis，TGA）曲线（B）微分热重分析（Derivative thermos gravimetry，DTG）曲线。Figure 3. Effect of solid-state fermentation on the thermal properties of highland barley bran SDF2.3.3 傅里叶变换红外光谱（FT-IR）分析
由于FT-IR对分子结构差异的敏感性，通常用于检测样品中的官能团组成及其键合，SDF的FT-IR结果如图4所示。由图4可知，所有SDF样品的FT-IR光谱特征相似，而吸收峰强度和波数的变化反应了不同处理对SDF结构的影响。在3400 cm−1附近的宽而强的吸收带主要来自纤维素和半纤维素的-OH拉伸。S-SDF在3410.01 cm−1附近的吸收带减弱，但H-SDF样品出现最强的吸收峰，原因可能是混菌发酵后SDF的粒径减小，比表面积增大，结晶度降低，导致更多的基团暴露[30]，增强了分子内氢键。2925.80 cm−1处的弱峰是由C-H在糖甲基和亚甲基上的伸缩振动引起的，1200~1400 cm−1处的弱峰是由C-H的变角振动引起的。1635.48 cm−1处的吸收峰来源于C=O的拉伸，B-SDF（1650.10 cm−1）和S-SDF（1654.87 cm−1）峰出现蓝移现象，说明保加利亚乳杆菌和嗜热链球菌对其官能团结构有显著影响。1098.17 cm−1处的峰为C-O的拉伸振动，是典型的木聚糖吸收峰。此外，光谱中还存在885.17 cm−1和721.43 cm−1处的峰，分别对应于β-糖苷键和α-吡喃糖的拉伸振动[31−32]。
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图 4 固态发酵对青稞麸皮SDF分子结构的影响Figure 4. Effect of solid-state fermentation on the molecular structure of SDF from highland barley bran2.3.4 X-射线衍射（XRD）分析
青稞麸皮SDF的X-射线衍射图见图5。采用X-射线衍射分析了4种SDF的晶体结构和结晶度。结果如图5所示。4种SDF的晶体结构基本相似，都是由晶态和非晶态区域组成。发酵未改变膳食纤维的晶体结构类型。4种SDF的特征衍射峰均出现在2θ=21.73°、28.22°、30.38°和31.54°处，H-SDF的衍射强度在任意峰位均弱于其他SDF，说明H-SDF中某些晶体物质如半纤维素发生降解，导致结晶度降低，SDF的有序晶体结构在发酵过程中被破坏。SDF的晶体结构和结晶度的变化可能导致其热稳定性和其他性能的变化[33]。
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图 5 固态发酵对青稞麸皮SDF晶体结构和结晶度的影响Figure 5. Effects of solid-state fermentation on the crystal structure and crystallinity of SDF from highland barley bran2.3.5 扫描电子显微镜分析（SEM）
青稞麸皮SDF的扫描电子显微镜分析如图6所示。由图6可知，CK-SDF（图6A）的表面结构光滑完整，表面附着少量细小颗粒，无断裂无孔洞。H-SDF（图6B）的表面出现大量孔洞，样品整体呈现出蜂窝状结构。B-SDF（图6C）的表面结构完全破碎，呈现出大量的缝隙，表面吸附大量的细小颗粒。S-SDF（图D）的表面结构与H-SDF的表面结构相似，但其表面孔洞与H-SDF相比少而浅。这一结果表明，乳酸菌在发酵过程中破坏了纤维之间的紧密交联，从而形成疏松多孔的结构。H-SDF具有最好的蜂窝状结构，可能是保加利亚乳杆菌和嗜热链球菌发生协同作用，在不完全破坏纤维交联结构的情况下形成大量空洞，比表面积显著增加[9,27]。
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图 6 固态发酵对青稞麸皮SDF的表面结构的影响注：图为3000倍（A1~D1）和10000倍（A1~D2）下各处理组SDF电镜图，A为CK-SDF，B为H-SDF，C为B-SDF，D为S-SDF。Figure 6. Effect of solid-state fermentation on the surface structure of SDF from highland barley bran2.4 固态发酵对青稞麸皮SDF功能特性的影响
2.4.1 固态发酵对青稞麸皮SDF体外降脂活性的影响
如图7A所示，不同菌种发酵处理SDF对胆固醇吸附能力存在显著差异（P<0.05）。当pH=7（模拟小肠环境）时SDF对胆固醇吸附能力远大于pH=2（模拟胃环境）的，其中H-SDF对胆固醇的吸附能力最大（0.27 mg/g），CK-SDF最小（0.17 mg/g），H-SDF比CK-SDF的吸收能力高约58%，这一结果表明酸碱度对SDF的胆固醇吸附能力有很大影响，也表明青稞麸皮SDF主要作用于肠道。H-SDF在pH=7时对胆固醇的吸附能力最大，说明混菌发酵能够显著（P<0.05）提升SDF在小肠中对胆固醇的吸附能力。胆酸盐由肝脏分泌，是机体胆固醇的主要转化方式之一，SDF与胆酸盐结合，能够将胆汁酸排出体外，达到降低血脂的目的[13]。通过研究SDF对牛磺胆酸钠和甘氨胆酸钠的吸附能力，探讨乳酸菌发酵对青稞麸皮SDF降脂作用的影响。如图7B所示，固态发酵处理的麸皮中SDF均有良好的胆酸盐吸附能力，且H-SDF显著高于其他处理组，牛磺胆酸钠和甘氨胆酸钠的吸附能力分别达到29%和36%（P<0.05）。比表面积的增加是SDF胆固醇吸附能力和胆酸盐吸附能力提升的重要因素。混菌发酵所得SDF结构蓬松，增加了比表面积，这可能是胆固醇吸附能力与胆酸盐吸附能力显著高于其他处理组的原因[34]。
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图 7 固态发酵对青稞麸皮SDF体外降脂活性的影响注：（A）不同处理青稞麸皮SDF胆固醇吸附能力（B）不同处理青稞麸皮SDF胆酸盐吸附能力，柱状图上a~d和A~D表示数值的显著性差异比较，不同字母表示P<0.05。Figure 7. Effect of solid-state fermentation on the lipid-lowering activity of SDF from highland barley bran in vitro2.4.2 固态发酵处理对青稞麸皮SDF体外抗氧化能力的影响
如图8A所示，不同菌种发酵处理的青稞麸皮SDF对ABTS+自由基清除率均在50%以上。与未发酵处理的青稞SDF相比，发酵处理后的青稞麸皮SDF的ABTS+自由基清除能力高达65%~76%，其中B-SDF和H-SDF对ABTS+自由基清除能力最强，其次是S-SDF。这可能是因为经保加利亚乳杆菌和嗜热链球菌发酵后，SDF的结构变得松散，比表面积增加，更多极性基团暴露，与ABTS+结合能力增强，从而提高了SDF的ABTS+自由基清除能力。如图8B所示，青稞麸皮SDF对羟基自由基清除率均在60%以上。其中，CK-SDF对羟基自由基的清除能力显著高于发酵处理的青稞SDF（P<0.05），清除率为高达82%。其次，清除率较高的为B-SDF。H-SDF和S-SDF的清除率较低，二者之间无显著差异（P>0.05）。可推测DF经发酵条件处理之后，其羟基自由基清除能力会减弱。有研究表明，较强的分子间和分子内氢键会降低羟基自由基的清除能力[17]，抑制聚合连中羟基的反应，H-SDF的分子内氢键增强，导致其羟基自由基清除能力降低，而B-SDF的分子内氢键减弱，其羟基自由基清除能力增强，这一结果与FT-IR结果一致。如图8C所示，不同处理的青稞麸皮SDF对DPPH自由基清除率差异较为明显，清除率在35%以上。其中S-SDF对DPPH自由基的清除能力高达64%，显著高于其他组（P<0.05）。表明各组SDF样品均具有一定的DPPH自由基清除能力。SDF中羟基、羧基等基团可使自由基猝灭、未配对的电子离域，使得自由基被清除。固体发酵处理可以明显增加SDF的比表面积，影响SDF内部结构，造成羟基、羧基等基团的充分暴露，可提高其清除自由基的能力[35]。
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图 8 固态发酵对青稞麸皮SDF体外抗氧化活性的影响注：（A）ABTS+自由基清除能力,（B）羟基自由基清除能力,（C）DPPH自由基清除能力。Figure 8. Effect of solid-state fermentation on antioxidant activity of SDF from highland barley bran in vitro2.4.3 固态发酵理对青稞麸皮SDF抑制糖消化酶活性的影响
α-淀粉酶是人体内消化淀粉的关键酶之一，可以特异催化水解α-（1,4）-糖苷键，使淀粉水解成麦芽糖等寡糖[36]。由图9A可知，不同发酵处理下的青稞麸皮SDF对α-淀粉酶的抑制作用也不同。与其他处理组相比，H-SDF对α-淀粉酶的抑制率最高（P<0.05）。α-葡萄糖苷酶是人体内消化淀粉的另一个关键酶，能催化α-（1,4）-糖苷键，使寡糖水解生成葡糖[36]。由图9B可知，不同菌种发酵所得青稞麸皮SDF对α-葡萄糖苷酶的抑制率在50%~90%，其中H-SDF的抑制能力最强，达到90.8%，但CK-SDF、B-SDF、H-SDF和阿卡波糖组之间无显著性差异（P>0.05）。混菌发酵所得SDF的平均粒径最小，比表面积最大，其持水力最高，能够充分将底物吸附在孔隙内，使底物浓度降低，从而抑制α-淀粉酶和α-葡萄糖苷酶活性[37]。
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图 9 固态发酵处理对青稞麸皮SDF抑制糖消化酶活性的影响注：（A）α-淀粉酶抑制率，（B）α-葡萄糖苷酶抑制率。Figure 9. Effect of solid-state fermentation treatment on the inhibition of SDF from highland barley bran on glucose digestive enzyme activity3. 讨论与结论
本文通过乳酸菌固态发酵并结合酶法制备青稞麸皮SDF，探究固态发酵对青稞麸皮SDF的产率、物理、结构和功能特性的影响。结果表明：采用乳酸菌发酵能够显著提高青稞麸皮SDF的得率，其中混菌（嗜热链球菌:保加利亚乳杆=4:2）处理组SDF得率最高。同时，混菌发酵能够改善青稞麸皮SDF的物理、结构和功能特性。
通过乳酸菌固态发酵青稞麸皮SDF，其产率得到明显提升，这可能是乳酸菌发酵过程中产生的相关酶类如纤维素酶等分解大分子物质，促进IDF向SDF的转化，从而提升SDF的得率[27]。SDF的持水力、持油力和溶解性与其成分和表面性质显著相关[38]。经乳酸菌发酵后，青稞麸皮SDF的溶解性提高，进一步说明乳酸菌发酵能够减少SDF中大分子物质[39]，增强SDF的溶解性，其持水力和持油力也得到明显提升。可能原因是经乳酸菌发酵后，青稞麸皮SDF的粒径明显减小[28]，表面呈现出蜂窝状结构[40]，使得SDF的比表面积增加[41]，极性基团暴露，促进与水的结合，并且大量的孔隙能够更好的锁住水分和油[42]，从而提高了其持水力、持油力和溶解性。乳酸菌发酵不会改变青稞麸皮SDF的官能团组成，这一结果与Liu等[30]研究结果一致，但在发酵过程中半纤维素等物质会被降解，有序晶体结构被破坏，使得SDF的结晶度显著降低[43]。SDF的结晶度以及晶体结构与其热稳定性有着密切的关系，结晶度降低会导致SDF的热稳定性下降[29]。
由于SDF中鼠李糖、阿拉伯糖和半乳糖的比例提高会增强其抗氧化性[44]，另外，SDF中的醛酸也是有效的抗氧化剂，其亲电基团如酮和醛，有助于将氢从O-H键中释放[45]，因此推测SDF的ABTS+和DPPH自由基清除能力得到提升可能与青稞麸皮SDF中鼠李糖、阿拉伯糖、半乳糖和醛糖等组成变化有关[20]。但SDF的羟基自由基清除能力降低，这是由于在发酵过程中，SDF的分子内氢键得到增强[46]，这一结果与FT-IR结果一致。经乳酸菌发酵后青稞麸皮SDF能够显著减少小肠对胆固醇的吸收，胆酸盐吸附能力也得到显著提高，原因可能是其多孔状结构能够更好地将胆酸盐包裹在SDF内，从而增强其吸附能力[47]。同时，多孔状结构也能使得淀粉、葡萄糖等物质被牢牢包埋在SDF内部，降低底物浓度，阻断与糖消化酶的反应，从而抑制糖消化酶活性[37]。
综上所述，通过乳酸菌固态发酵青稞麸皮，能够有效改善SDF的结构，使其结构更加疏松多孔，从而增加其比表面积，使极性基团充分暴露，能够更好的与其他离子结合，这些物理结构的变化是体外降脂活性、抗氧化活性和糖消化酶抑制抑制能力明显增强的主要原因。后期研究中，将探究乳酸菌固态发酵过程中各类酶如淀粉酶、纤维素酶的变化和对SDF单糖组成以及分子量的影响，更深入的剖析乳酸菌固态发酵对青稞麸皮SDF结构和功能性质影响的机制。
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图 2 固态发酵对青稞麸皮SDF粒径分布的影响
Figure 2. Effect of solid-state fermentation on SDF particle size distribution of highland barley bran
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图 3 固态发酵对青稞麸皮SDF热特性的影响
注：（A）热重分析（Thermo gravimetric analysis，TGA）曲线（B）微分热重分析（Derivative thermos gravimetry，DTG）曲线。
Figure 3. Effect of solid-state fermentation on the thermal properties of highland barley bran SDF
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图 4 固态发酵对青稞麸皮SDF分子结构的影响
Figure 4. Effect of solid-state fermentation on the molecular structure of SDF from highland barley bran
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图 5 固态发酵对青稞麸皮SDF晶体结构和结晶度的影响
Figure 5. Effects of solid-state fermentation on the crystal structure and crystallinity of SDF from highland barley bran
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图 6 固态发酵对青稞麸皮SDF的表面结构的影响
注：图为3000倍（A1~D1）和10000倍（A1~D2）下各处理组SDF电镜图，A为CK-SDF，B为H-SDF，C为B-SDF，D为S-SDF。
Figure 6. Effect of solid-state fermentation on the surface structure of SDF from highland barley bran
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图 7 固态发酵对青稞麸皮SDF体外降脂活性的影响
注：（A）不同处理青稞麸皮SDF胆固醇吸附能力（B）不同处理青稞麸皮SDF胆酸盐吸附能力，柱状图上a~d和A~D表示数值的显著性差异比较，不同字母表示P<0.05。
Figure 7. Effect of solid-state fermentation on the lipid-lowering activity of SDF from highland barley bran in vitro
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图 8 固态发酵对青稞麸皮SDF体外抗氧化活性的影响
注：（A）ABTS+自由基清除能力,（B）羟基自由基清除能力,（C）DPPH自由基清除能力。
Figure 8. Effect of solid-state fermentation on antioxidant activity of SDF from highland barley bran in vitro
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图 9 固态发酵处理对青稞麸皮SDF抑制糖消化酶活性的影响
注：（A）α-淀粉酶抑制率，（B）α-葡萄糖苷酶抑制率。
Figure 9. Effect of solid-state fermentation treatment on the inhibition of SDF from highland barley bran on glucose digestive enzyme activity
表 1 固态发酵对青稞麸皮SDF持水力、持油力和溶解度的影响
Table 1 Effects of solid-state fermentation on the water holding power, Oil holding power and solubility of SDF from highland barley bran
物理特性 CK-SDF H-SDF B-SDF S-SDF 持水力（mL/g） 3.50±0.21b 6.38±0.21d 5.84±0.06c 2.54±0.29a 持油力（g/g） 0.66±0.04a 0.81±0.03b 0.69±0.02a 0.80±0.01b 溶解度（%） 79.74±0.60a 83.89±0.15b 79.61±0.57a 79.45±0.28a 注：字母a~c表示显著性，不同字母表示具有显著性（P<0.05），表中数据同一指标不同处理之间比较显著性，表2同。 
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表 2 固态发酵处理对青稞麸皮SDF平均粒径的影响
Table 2 Effect of solid-state fermentation treatment on the average particle size of SDF from highland barley bran
样品 D50（μm） D[4,3]（μm） D[3,2]（μm） CK-SDF 90.64±0.64c 97.29±0.46c 32.61±1.51b H-SDF 60.04±1.10a 68.19±0.64a 7.44±0.12a B-SDF 93.46±3.25c 97.30±3.35c 32.21±2.54b S-SDF 85.75±1.80b 83.06±2.00b 10.09±0.41a
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