Foxtail Millet: Production Status, Advances in Health Benefits and Its Mechanism
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摘要: 谷子因其具有重要的农业工业价值、高营养价值和生物活性成分而备受关注。本文首先介绍了谷子的生产概况，进而综述了国内外有关谷子保健功能及其机理的研究进展。大量研究表明，谷子具有抗氧化、降血糖、降血脂、降血压、抗肿瘤、免疫调节、保护肝脏等多种保健功能，这主要与其功能成分酚类物质、活性肽、膳食纤维、类胡萝卜素、脂肪酸等有关。全面深入了解谷子的保健功能对于引导绿色优质粮油产品消费，推动粮食产业高质量发展具有重要意义。Abstract: Foxtail millet has attracted much attention because of its important agro-industrial value, high nutritional value and biologically active ingredients. This article first introduces the production of foxtail millet, and then reviews the advances on the health benefits and its mechanism of foxtail millet at home and abroad. Numerous studies have shown that foxtail millet has anti-oxidation activity, hypoglycemic activity, hypolipidemic activity, anti-hypertension, anti-tumor, immunoregulation, protecting liver and other health care functions, which is mainly due to its functional components, such as phenolic substances, active peptides, dietary fiber, carotenoids, and fatty acids, etc. A comprehensive and in-depth understanding of the health benefits of foxtail millet has great significance for guiding the consumption of green and high-quality grain and oil products and promoting the high-quality development of the grain industry.
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Keywords:
- foxtail millet /
- millet /
- production status /
- functional components /
- health benefits /
- mechanism
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谷子（Setaria italica L.），又称粟、稷，属禾本科（Poaceae）狗尾草属（Setaria）。谷子起源于中国，在距今8000年前后就已经开始种植[1]，谷子首先在黄河流域被驯化，之后传播到全国各地[2]。谷子具有节水、抗旱性强、适应性广等特点[3]，使其在旱作农业中起着十分重要的作用。
谷子脱壳后称为小米（Foxtail millet），也称粟米，它富含多种营养物质，其中，粗蛋白干基含量可达12%~14%[4-6]，且蛋白消化率可达78%以上[7]；小米的必需氨基酸指数（Essential amino acids index，EAAI）可达到80[8]，氨基酸比例接近于FAO/WHO理想氨基酸标准，适合人体氨基酸配比[9]，是替代动物蛋白食品的理想选择[10]。小米粗脂肪含量在3.6%~4.5%之间[4, 11]，其中，不饱和脂肪酸含量达82%以上[11]。与其他谷物相比，小米中膳食纤维含量相对较高，且74%以上为不溶性膳食纤维含量[12]。小米中维生素含量多且种类丰富，维生素B1、维生素B2、维生素E含量均高于小麦粉和稻米，还含有一般粮食中不含有的维生素A和胡萝卜素[13]。小米中还含有丰富的功能活性物质，如黄酮、多酚、低聚糖等[14-15]。
随着生活水平的提高，人们对营养和健康食物的需求也不断增加。小米是碳水化合物和功能活性成分的丰富来源；且小米既便宜又容易获得，可以用于生产各种食品产品[16]，小米和以小米为基础的强化功能产品对各种与健康有关的问题和慢性疾病具有一定的改善作用[17]，人们对其关注度也越来越高。
但是，目前尚缺乏对谷子保健功能及其机理的综合介绍。因此，本文首先介绍了谷子的生产概况，进而综述了国内外有关谷子保健功能及其机理的研究进展，以期对谷子的保健功能有更全面深入的了解，这对于引导绿色优质粮油产品消费，推动粮食产业高质量发展具有重要意义。
1. 谷子的生产概况
谷子的种质资源丰富，截止2022年2月，国家基因库谷子数据库（MilletDB）（https://db.cngb.org/millet）收录的谷子品种数达2540个，按米色可分为黄、浅黄、白、灰褐等不同颜色，其中以黄色系（黄和浅黄）小米品种为主，占全部谷子品种数的91.8%[18]。谷子按粒质分为粳型和糯型，相应的由粳粟和糯粟加工而成的成品粮，分别称为粳性小米和糯性小米[19-20]。我国是世界上谷子资源保有量最丰富的国家，据统计，我国已鉴定编目的谷子遗传资源有27059份，其中，国内26536份，国外523份；粳性品种和糯性品种分别占89.5%和10.5%[21]。
中国是世界上谷子种植面积最大的国家，占世界总种植面积的90%以上[22]。2020年6月最新出版的《中国农业统计资料（1949-2019）》[23]显示，1949年以来，我国谷子播种面积总体呈下降趋势，并有三次快速下降期（图1）。第一次，1955~1960年，我国谷子播种面积从892.9万公顷下降到570.4万公顷，5年间下降了322.5万公顷；第二次，1970~1980年，我国谷子播种面积从691.3万公顷下降到387.2万公顷，10年间下降了304.1万公顷，平均每年下降30.4万公顷；第三次，1983~2005年，我国谷子播种面积从408.7万公顷下降到84.9万公顷，22年下降了323.8万公顷。此后，我国谷子播种面积波动相对不大，维持在72.1~86.1万公顷左右。2018年10月，全国农业技术推广服务中心发布的《2017年全国农作物主要品种推广情况统计》显示，2017年全国谷子主推品种为151个，这些谷子主推品种的种植面积占70.2万公顷。
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图 1 1949~2019年我国谷子种植面积、总产量变化Figure 1. Changes of foxtail millet planting area and total yield in China from 1949 to 2019从谷子总产量来看，谷子总产量的变化趋势同总播种面积的变化趋势基本一致，在2008年下降到最低点125万吨后，又逐步回升；到2019年，全国谷子总产量达254万吨（图1）。
从谷子单产来看，1949年以来，我国谷子的单产整体呈上升趋势，特别是2008年以后，谷子单产大幅提升，从2008年的1495千克/公顷上升到2019年的3058千克/公顷（图2）。2008年，谷子被列入国家现代农业产业技术体系，科技投入的加大和技术进步的加快，农业结构调整和市场需求变化，使谷子产业又面临了一次难得的机遇。到2019年，全国谷子播种面积回升到83.1万公顷，单产也达到了历史最高点。
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图 2 1949~2019年我国谷子单产的变化Figure 2. Changes of foxtail millet yield per unit area in China from 1949 to 2019从谷子不同种植地区来看，2012~2016年平均年种植面积较大的省（区）依次是山西省、内蒙古自治区、河北省、陕西省、辽宁省、吉林省、河南省、山东省、甘肃省、黑龙江省、宁夏回族自治区和贵州省，这12个省（区）谷子面积占全国谷子总面积的99%；其中，华北最干旱的山西、内蒙古、河北3个省（区）谷子占全国68%的面积和64%的产量；山西省的平均年种植面积居第一位，河北省的年产量居第一位。各省区间由于自然和生产条件的差异，单产差异较大，其中，吉林、黑龙江、河北单产水平较高；宁夏、河南、陕西单产水平较低[21]。刘杰安等[24]分析了近30年（1985~2015年）我国谷子生产时空变化与区域优势，发现谷子的优势产区稳定在东北地区中西部、黄淮海平原中北部和北部中低高原区东南部，具体集中在内蒙东部、东北三省与内蒙接壤的县域、河北大部、河南西北部、山东中部、山西大部、陕西北部、甘肃东部及宁夏中部。
2. 谷子的保健功能及其机理
历代医药学著作中都有“药食同源”之说，谷子由于其较高的营养价值，在古代医学中多用作服用中药的引子[25]。早在《本草纲目》中就记载，小米“煮粥食，益丹田，补虚损，开肠胃”。现代营养学研究也表明，谷子具有抗氧化、降血糖、降血脂、降血压、抗肿瘤、免疫调节、保护肝脏等多种保健功能，以下对国内外有关谷子的保健功能及其机理的研究进展分别进行介绍。
2.1 抗氧化
谷子中含有多种抗氧化活性成分，包括多酚类物质[14]、蛋白水解物[26]、类胡萝卜素（主要是全反式叶黄素和全反式玉米黄素）[27]、可溶性膳食纤维及不溶性膳食纤维（半纤维素A、半纤维素B、纤维素、木质素、果胶）[28]、多糖[15]等物质，均有较好的自由基清除能力[29]。通过自由基清除能力和铁还原能力的体外测定，发现小米可溶性膳食纤维的抗氧化活性高于不溶性膳食纤维[28]；小米β-葡聚糖也具有较强的DPPH自由基清除能力和铁还原抗氧化能力[15]。小米制品，如添加30%的曲奇饼干仍然具有较强的抗氧化活性，还可延长小米制品的货架期[30]；小米谷糠油也能显著提高高血脂型大鼠机体的抗氧化活性[31]。发芽后小米的抗氧化能力，包括DPPH自由基清除能力、H2O2清除能力、铁还原抗氧化能力及金属螫合能力均显著提升（P<0.05）[32-33]。
2.2 降血糖
有研究发现，用45%的小米粉和55%的精制小麦粉制成的小米饼干，血糖生成指数（glycemic index, GI）仅为50.8，是糖尿病人的理想食品[34]；一项为期12周针对45例未经治疗的轻度高血压患者临床干预研究发现，平均每天摄入约50 g糙小米代替部分常规主食，也可改善受试者的空腹血糖[35]。SIREESHA等[36]研究发现，连续30 d给糖尿病大鼠按300 mg/kg体重灌胃小米水提物，可显著降低其空腹血糖水平（P<0.05）。
小米降血糖的作用与其含有的膳食纤维、脂肪酸及多酚类物质有关。谷子中的不溶性纤维可以有效吸附葡萄糖，延缓葡萄糖扩散，进而促进葡萄糖在胃肠道的吸附。此外，它们能有效抑制α-淀粉酶活性，阻碍碳水化合物的消化，延缓葡萄糖的释放，从而改善胰岛素敏感性，降低糖尿病的风险[37-38]，小米中的不饱和脂肪酸可以同淀粉形成复合物，导致淀粉水解的减少。油酸是一种非常有效的减少淀粉水解量的脂肪酸，而反式油酸的效果不如顺式构象的油酸有效[39]。脂肪酸与淀粉相互作用的数量和类型对小米的降血糖性能有重要影响。在小米加工过程中，保持其脂肪酸的存在，并避免其不饱和脂肪酸向反式转变的过程，对于保持小米的降血糖特性非常重要。小米中的多酚也能抑制α-淀粉酶、α-葡萄糖苷酶和胰淀粉酶的活性，进而降低小米淀粉的消化速率[40-42]。
此外，小米水溶性膳食纤维经发酵可以产生短链脂肪酸[43]，短链脂肪酸在维持肠道和代谢健康方面发挥着重要作用，对于预防胃肠道功能障碍、肥胖和II型糖尿病具有科学价值[44]。如，乙酸钠和丙酸钠可显著降低以链脲佐菌素（Streptozotocin, STZ）诱导的糖尿病小鼠的累计进食量，丙酸钠可以显著降低血糖水平（20.65%）和胰岛素抵抗（11.19%），增强β-胰细胞功能（64.50%）（P<0.05），提高葡萄糖耐量，对胰腺组织损伤起到改善作用[45]。
2.3 降血脂
小米具有良好的辅助降血脂功效，添加10%和50%的小米均可有效减少高脂饮食大鼠肝脏中的脂肪积累，降低血清及肝脏中的甘油三酯和总胆固醇水平；降低血清低密度脂蛋白胆固醇（LDL-C）的水平，增加高密度脂蛋白胆固醇（HDL-C）的水平[46]；当小鼠维持饲料中小米比例为40%时，可使阿托伐他汀对高血脂小鼠的治疗时间从28 d缩短至7 d[47]。
小米水提物、醇提物、小米谷糠油及膳食纤维等成分均具有降血脂的作用。SIREESHA等[36]研究发现，连续30 d给糖尿病大鼠按300 mg/kg体重灌胃小米水提物，表现出明显的降血脂作用，可以显著降低糖尿病大鼠的甘油三酯，总胆固醇、LDL-C和极低密度脂蛋白胆固醇的水平，增加HDL-C的水平（P<0.05）。谷子乙醇提取物能显著降低HepG2细胞脂质积累、总胆固醇和甘油三酯水平（P<0.05）[46]。赵陈勇等[31]研究了小米谷糠油对高血脂型大鼠的血脂水平的影响，发现灌胃0.5 g/kg体重的小米谷糠油降血脂效果最好。小米糠膳食纤维经木聚糖酶催化水解后，对胆固醇的结合能力增强到原来的2.23倍[48]。发芽粟米也可有效调节高血脂小鼠的脂质代谢，它能显著降低总胆固醇、甘油三酯及LDL-C水平，并显著升高HDL-C水平（P<0.05）[49]。
小米可能通过调节脂质代谢相关基因的表达或肠道微生物组成来发挥降血脂作用：如，下调与肝脏脂质代谢相关的基因SREBP-1C、FAS及HMGCR的表达；增加短链脂肪酸（乙酸、丙酸和丁酸等）水平，改善了肠道菌群（降低了厚壁菌门的数量，增加了放线菌的数量）的组成等[46, 50]。
脂质代谢障碍为动脉粥样硬化的病变基础。LIU等[51]研究发现，谷子麸皮中提取的一种过氧化物酶具有潜在的抗动脉粥样硬化作用，它能够减少ApoE-/-小鼠构建的动脉粥样硬化模型的主动脉病变面积，抑制主动脉窦CD36和STAT3的表达，升高血清HDL-C浓度；同时抑制HASMCs和THP-1细胞的脂质吞噬作用，抑制效果分别为52%和49%。这些结果表明谷子麸皮过氧化物酶在预防动脉粥样硬化发展方面有很大的潜力。
2.4 降血压
糙小米及小米蛋白水解物均具有一定的降血压效果。一项 为期12周的针对45例未经治疗的轻度高血压患者临床干预研究发现，平均每天摄入约50 g糙小米代替部分常规主食，可显著降低参与者的收缩压（4.13 mmHg，P=0.022）和舒张压（3.49 mmHg，P=0.002）；此外，他们的体重指数、体脂百分比、脂肪量也明显减少；这说明糙小米是一个潜在的营养和功能食品的来源，可能改善高血压和减轻相关的心血管疾病[35]。此外，CHEN等[52]研究也发现，将自发性高血压大鼠连续4周按200 mg肽/kg体重灌胃小米蛋白水解物（特别是生的和挤压的水解物）后，可改善其高血压及相关心血管疾病；给自发性高血压大鼠灌胃100 mg/kg体重的小米米糠蛋白水解物（<1 ku的组分）6 h后，可降低其收缩压约37.8 mmHg[53]。
小米可通过其蛋白水解肽来抑制血管紧张素转化酶（angiotensin converting enzyme, ACE）和肾素的活性，降低血浆血管紧张素II的含量，进而发挥降血压的作用[52-53]。灌胃100 mg/kg体重的小米米糠蛋白水解物（<1 ku的组分），可使自发性高血压大鼠ACE活性抑制率达73.667%，肾素抑制率为74%[53]；自发性高血压大鼠连续4周灌胃小米蛋白水解物后，血浆血管紧张素II的含量由（2.85±0.29）ng/mL降低到（1.68±0.48）ng/mL[52]；且经挤压处理的小米蛋白水解多肽ACE抑制活性显著提高（P
<0.05），IC50值为0.057 mg肽/mL[54]。邹智鹏等[53]从小米米糠蛋白水解物中鉴定出7个ACE抑制小肽序列VALVR、VLER、VVRP、WVGK、FGPK、VLLF和LFGK，具有良好的降血压活性。 2.5 抗肿瘤
小米提取物如多酚、类胡萝卜素及活性蛋白组分等均具有抗肿瘤活性。小米糠内壳结合酚对氧化偶氮甲烷和葡聚糖硫酸酯诱导的小鼠结直肠癌有良好的抑制作用，它能减少肿瘤的数量和体积，保护上皮结构不受损伤[55]。小米糠结合酚对结肠癌细胞系HT-29及HCT-116细胞的增殖有明显的抑制作用，且在裸鼠模型中也具有抗肿瘤细胞增殖活性[56-57]。小米提取物（多酚、类胡萝卜素）具有抗恶性细胞增殖的作用，可有效抑制人乳腺癌MAD细胞和人肝癌HepG2细胞的增值[58]。单树花[59]利用生物化学技术从米糠蛋白粗提液中获得了单一的抗肿瘤活性蛋白组分，证实该蛋白在细胞水平和裸鼠体内均能发挥抗肠癌作用。
小米糠内壳结合酚通过改变如COX-2、EMRI、PCNA和caspase-3等结直肠癌形成相关的生物标志物；使小鼠肠道菌群趋于正常，并对几个负责17条信号通路的基因进行调控[55]；还可通过抑制结直肠癌细胞增殖，促进细胞凋亡，并通过抑制HCT-8/Fu细胞耐药蛋白表达，增加化疗药物积累，从而显著提高化疗药物的敏感性[60]。谷子麸皮中的结合多酚还可通过重编程miR-149介导的有氧糖酵解，在HT-29和DLD1细胞中显示出抗增殖活性[56-57]。米糠蛋白组分通过诱导肿瘤细胞内产生过量的活性氧发挥其靶向抗肠癌效应；通过诱导结肠癌DLD1在细胞周期G0/G1期阻滞而抑制其细胞增殖；通过caspase介导的内源性和外源性凋亡途径诱导结肠癌细胞凋亡；通过拮抗STAT3介导的EMT通路来抑制结肠癌细胞转移[59, 61]。小米糠过氧化物酶通过阻断甘油磷脂代谢来抑制结肠炎相关结直肠癌的发生[62]。
2.6 免疫调节作用
全谷物小米、小米麸皮醇提物及小米多肽在细胞水平和动物实验水平均表现出一定的免疫调节作用。如，王菁[50]研究发现，全谷物小米可有效改善胰岛素抵抗状态下大鼠的血清炎性因子水平，可以降低高脂饮食大鼠血清的脂多糖（LPS）、高敏C-反应蛋白（hs-CRP）及白介素6（IL-6）的浓度。HOSODA等[63]研究发现小米麸皮甲醇提取物对脂多糖诱导的巨噬细胞（RAW264.7）具有免疫调节作用，能够抑制NO及炎性细胞因子，如肿瘤坏死因子-α （TNF-α）和IL-6的产生。刘剑利等[64]将小米多肽分为高、中、低剂量组喂饲小鼠，研究了小米多肽对小鼠的免疫调节作用，发现不同剂量的小米多肽有明显的刺激淋巴细胞转化的作用，进而使小鼠淋巴细胞增殖，增强细胞的免疫作用，小鼠巨噬细胞的吞噬功能及脾脏指数也显著提升。
全谷物小米可能通过改善肠道菌群，降低LPS的渗透，改善糖脂代谢及炎性因子的关键基因和蛋白的表达，从而降低由高脂高胆固醇膳食诱导的机体炎性水平[50]。小米多肽可能主要通过促进机体的细胞免疫水平、增强白细胞吞噬能力、促进免疫器官发育、提高脾脏指数、増加血清溶血素中抗体的含量等，进而调节细胞免疫和体液免疫能力[64-65]。
2.7 保护肝脏
小米蛋白、小米谷糠蛋白及多肽对肝损伤小鼠的肝脏均具有较好的保护作用。MOHAMMAD[66]研究发现，摄入未加热小米蛋白膳食和未加热强化小米蛋白膳食，可显著降低D-半乳糖苷诱导的肝损伤小鼠体重，提高其肝重；且小鼠血浆和肝中HDL-C显著提高（P<0.05），总胆固醇、LDL-C和甘油三酯显著下降（P<0.05）；肝脏组织病理学显示，小鼠肝细胞坏死和恶化现象有所缓解。小米糠多肽对AP-NaNO2导致小鼠肝癌有明显的抑制作用，可通过辅助提高机体抗氧化能力、促进肝脏酶活性、保护肝细胞膜，从而减轻肝细胞的病变程度[65]。小米谷糠清蛋白对CCl4所致的化学性肝损伤及酒精所致酒精性肝损伤具有保护作用，且呈剂量关系；水解谷糠蛋白对酒精所致酒精性肝损伤具有保护作用。这对开发小米保肝食品，预防肝损伤发生及缓解肝损伤病症都有积极的作用[67]。
此外，动物实验表明，小米糠膳食纤维对便秘模型小鼠具有一定的增加肠蠕动和促进排便的作用[68]；同时，肠粘膜与粪便的接触时间减少还可降低某些致癌物质的产生，对消化道疾病有一定的预防作用。
3. 结论与展望
大量研究表明，谷子及其功能成分（主要是酚类物质、活性肽、膳食纤维、类胡萝卜素、脂肪酸等）具有抗氧化、降血糖、降血脂、降血压、抗肿瘤、免疫调节、保护肝脏等多种保健作用。但是，目前关于小米保健功能的研究，主要还是在细胞水平或动物（小鼠、大鼠）实验水平；虽然也有少数的人群实验报道，但样本量不够多，实验周期不够长；此外，目前的动物实验基本都是基于人工造模，对于正常的健康群体是否同患病群体具有一样的保健效果并不十分明确。因此，谷子及其功能成分对正常健康群体的保健作用还有待进一步阐释；长期食用小米对人群健康的保护作用也有待进一步深入研究。
综上所述，在日常饮食中经常食用小米和以小米为基础的产品有助于保持和增进人体健康。小米和以小米为基础的强化功能产品对各种与健康有关的问题和慢性疾病可能是一个福音。
为更好地发挥谷子的保健作用，今后应充分利用和发挥我国丰富的谷子资源优势，综合开展谷子功能活性成分的高效分离纯化技术研究，深入揭示谷子功效成分的化学结构及其构效关系，并发掘更多的功能活性成分；同时，加强我国谷子深加工产品的开发与利用，研发针对不同人群具有营养与保健作用的新型小米食品，实现谷子资源的高效利用和生产的可持续发展。
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图 1 1949~2019年我国谷子种植面积、总产量变化
Figure 1. Changes of foxtail millet planting area and total yield in China from 1949 to 2019
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